审美协同进化理论预测，在每一个复杂、精致的性装饰特征背后，都有同样复杂的经过协同进化的性偏好。比如，如果人类阴茎尺寸和形状的进化是为了实现某项装饰性功能，那么一定有与阴茎的进化变化协同进化出的一系列女性偏好。我在前一章中说过，这些偏好与增强的性快感带来的感官体验有关。这就直接引出了有关女性性高潮的问题（即起源和目的），最后我们会详尽阐述忒瑞西阿斯给宙斯和赫拉的答案，谈谈为什么女性性高潮会是一种比男性性高潮更强大意义也更深远的体验。
或许近几十年来在对人类性进化的讨论中，没有哪个话题比女性性高潮的起源更能引发科学界的迫切关注和激烈争论了。男性性高潮的进化解释一直是很清楚的，那就是由于男性的性高潮与射精有直接的关系，所以男性的性快感必须在自然选择的作用下进化，促使男性去追求繁殖的机会。总而言之，男性性高潮很好地解决了如何使物种得以延续的问题，而且完全符合适应主义者的观点。相比之下，人们对女性性高潮的起源和功能却一直争论不休，很多理论家急切地给出各种可能的解释。然而令人惊讶的是，这些有关性快感的解释让人一点儿快感也没有。
20世纪早期，西格蒙德·弗洛伊德（Sigmund Freud）针对女性性高潮提出了一种在科学界很有影响力的解释。他认为阴蒂是少女获得性快感的位置，而阴道是成熟女性获得性快感的适当位置。根据弗洛伊德的说法，“标准”的女性性发育过程需要从通过阴蒂自慰获得性高潮，转变为在不刺激阴蒂的情况下，通过与异性性交获得阴道性高潮。那些未能完成这种转变的女性由此被贴上了“性冷淡”的标签，也就是在性方面有缺陷、在情感上不成熟，以及没有充分实现“女性化”。
弗洛伊德的假说受到米瓦特和华莱士的否认自主权、反对审美的传统思想的影响，后者认为女性的性快感只是一种适应性的生理刺激，目的是鼓励和协调两性之间的性行为，从而确保物种的繁衍。弗洛伊德、米瓦特和华莱士都排除了女性性快感本身就是一个进化目标的可能性。我们已经看到，米瓦特毫不掩饰自己对女性性自主权的敌意，他对“雌性邪恶的反复无常”可能会对进化产生影响的想法感到震惊。有意思的是，弗洛伊德的有关女性性高潮的失败理论，同样反映出他对承认女性性自主权可能会产生的结果的焦虑。
现代科学对女性性高潮进化过程的争论，以唐纳德·西蒙斯（Donald Symons）1979年出版的著作《人类性行为演化》（The evolution of Human sexual）为起点。西蒙斯在书中指出，女性的性高潮就像男性的乳头一样，是在对异性性功能进行自然选择的过程中进化出的副产品。这种副产品理论认为，男性的乳头之所以存在，是因为乳头是女性经历强自然选择的结果；换句话说，乳头是哺育后代必需的器官。同样地，女性性高潮之所以存在，是因为性高潮是男性经历强自然选择的结果；换句话说，性高潮提供了一种在性交过程中输送精子的途径。就像男性和女性的乳头有相同的进化起源一样，雌性的阴蒂和雄性的阴茎也是同源的。因此，西蒙斯推测，女性获得性高潮的能力基本上是一个幸福的意外，是男性性反应在自然选择作用下的副产品。
西蒙斯的副产品假说，后来得到了进化生物学家史蒂芬·杰·古尔德（Stephen Jay Gould）和科学哲学家伊丽莎白·劳埃德（Elisabeth Lloyd）的支持。劳埃德在接受《卫报》（Guardian）的采访时解释说：“男性和女性在胚胎发育阶段的前两个月有相同的解剖结构，之后才开始分化。女性有性高潮是因为男性以后用得到，就像男性有乳头是因为女性以后用得到一样。”
支持副产品假说的一个最具说服力的事实是，人类性交本身并不适合引发女性性高潮。还有一个事实是，女性性高潮与女性的生育能力完全无关。主张副产品假说的研究人员认为，由于在性交过程中从未有过性高潮的女性也能顺利地生下宝宝，所以性高潮不能被看作一种辅助繁殖的适应性特征。人们通过观察发现，雌性性高潮在除人类之外的其他灵长类动物中也广泛存在，包括短尾猕猴、黑猩猩和倭黑猩猩，从而进一步验证了副产品假说。根据这个模型，女性性高潮从进化角度来说其实没什么可解释的。她们和其他雌性灵长类动物一样都是偶然获得了性高潮的能力，与“适应性”没有任何关系。
