达尔文的配偶选择理论的最著名和最具革命性的特点，就是明确提出了审美的概念。他认为自然界中美的进化是因为动物进化成为它们以为的美的样子。这个观点的激进之处在于，它把生物体尤其是雌性生物体，定位成物种进化的推动者。自然选择反映的是自然界的外部力量对生物体的作用，比如竞争、捕食、气候和地理条件，而性选择是一个潜在的独立自主的过程，由生物体自身（主要是雌性）主导。达尔文认为雌性生物有“美的品位”和“审美能力”，而雄性生物总在试图“诱惑”它们的配偶：
对绝大多数动物来说……美的品位只限于判断异性是否有吸引力。在求爱的季节里，许多雄鸟发出的甜美叫声当然是受雌鸟欣赏的，后文中会给出这一事实的相关证据。如果雌鸟不欣赏雄鸟美丽的色彩、装饰器官和鸣叫声，那么后者为了展现魅力而承受的辛苦和不安都会被浪费。然而，这是不可能的……
总的来说，鸟类似乎是除人类以外的所有动物中最美的，它们的美的品位几乎和我们一样……（鸟类）通过种类繁多的鸣叫声和由其他器官发出的声音来吸引雌性。
从现代科学和文化的角度看，达尔文使用的美学语言可能看起来古怪、拟人化，甚至很愚蠢。这一点或许能解释为什么达尔文的配偶选择的美学观点，在今天会被当作进化论“阁楼上的疯女人”，不再有人提及。显然，达尔文并不像我们现在这样害怕拟人论。的确，由于他积极致力于打破人类与其他生命形式之间的原本毫无争议的壁垒，所以他使用美学语言就不仅仅是一种古怪的行为，或者维多利亚时代的矫揉造作。这是他对进化过程本质的科学论证表现出来的整体特征。达尔文明确提出了动物的感官和认知能力，以及这些能力的进化结果。达尔文把人类和所有其他生物体置于同一棵伟大的生命之树的不同分支上，用寻常的语言表达了惊人的科学主张：人和动物主观的感官体验在科学上可以做比较。
达尔文的这个主张的第一层含义是，动物是根据它们的审美诉求来选择配偶的。对很多维多利亚时代的读者，甚至是那些赞同进化论的人来说，这个观点显然是荒谬的。动物似乎不可能做出好的审美判断。即使它们能看出求爱者羽毛颜色的差别，或是听出鸣啭音调的不同，但要说它们能从认知角度进行辨别，并表现出对其中某一种的偏好，还是太荒唐了。
这些维多利亚时代的反对意见都已经被彻底否定了。现在，有大量证据能够证明达尔文的有关动物能够进行感官评价和表现出择偶偏好的假说，大众也普遍接受了他的观点。不管是从鸟类到鱼类，还是从蚱蜢到飞蛾，很多的动物实验都表明它们有能力进行影响择偶行为的感官评价。
虽然达尔文的有关动物认知选择的观点是现在大家公认的智慧，但他的性选择审美理论的第二层含义在今天看来仍然是革命性的，和他提出之初同样饱受争议。通过使用像“美”“品位”“诱惑”“欣赏”“爱慕”“爱”这样的词，达尔文暗示择偶偏好可能会进化为对于选择者来说没有任何实用价值而只有审美价值的炫耀行为。简言之，达尔文认为美的进化的主要原因在于，它让观察者感到愉悦。
达尔文对这个问题的看法随时间而有所发展。在《物种起源》中最初谈到性选择时，达尔文写道：“对许多动物而言，性选择通过确保让最有活力且适应性最强的雄性拥有数量最多的后代来帮助一般的自然选择。”
换句话说，在《物种起源》中，达尔文只是简单地将性选择视为自然选择的“仆人”，是确保最有活力、适应性最强的配偶生存繁殖的另一种方式。这种观点直到今天仍然长盛不衰。但是，达尔文在写作《人类的由来及性选择》的时候，他已经接受了一种更宽泛的概念，那就是性选择可能与潜在配偶本身是否更有活力或者适应性更强无关，而只与审美诉求有关。他在谈及大眼斑雉的华丽外表的例子时，明确指出：“雄性大眼斑雉是一个非常有意思的例子，因为它充分证明了最精致的美可能只是一种性魅力，除此之外，别无他用。”
此外，在《人类的由来及性选择》中，达尔文认为性选择和自然选择是两种截然不同且常常独立运行的进化机制。因此，有关这两种互不相同但可能相互作用甚至相互矛盾的选择来源的观念，才是达尔文进化生物学的基本且关键的组成部分。但我们将看到，大多数现代进化生物学家都拒绝接受这一观点，而赞同性选择只是自然选择的一种变体的观点。
达尔文配偶选择理论的一个显著特点是协同进化。达尔文认为，特定的炫耀特征和选择配偶时使用的“美的标准”是一起进化的，它们相互影响和加强，大眼斑雉的例子再次验证了这一观点：
经过雌性审美偏好的一代又一代的选择，雄性大眼斑雉逐渐变得美丽，装饰性也更强。与此同时，雌性的审美能力通过练习或习惯也不断提升，就像我们自己的品位逐渐提升一样。
在这里，达尔文设想了一个进化过程：每个物种一边进行独特的认知性“审美标准”的进化，一边精心实现能满足这些标准的炫耀特征。根据这个假说，每种生物装饰器官的背后都是一种同样复杂的、协同进化的认知偏好，这种认知偏好驱动和塑造着装饰器官的进化，而装饰器官的进化反过来又塑造了认知偏好。按照现代科学标准，尽管达尔文对大眼斑雉的协同进化过程的描述相当模糊，但在本质上并不亚于他对自然选择机制的解释。虽然他对遗传学一无所知，今天人们却认为他的自然选择理论极具先见之明。
